Il 15 settembre 1781 il Teatro Morlacchi fu inaugurato sotto il nome di “Teatro Civico del Verzaro”, che all’epoca aveva una capienza di 1.200 spettatori. 

Nel 1874 l’Accademia decise di ristrutturare e ampliare il teatro. Il compito fu affidato all’architetto Guglielmo Calderini, che curò la sagomatura e il rinnovo delle decorazioni a stucco della fronte dei palchi. La nuova inaugurazione fu l’occasione per assegnare al Teatro il nuovo nome di “Francesco Morlacchi”, musicista e filosofo perugino.

All’indomani del secondo conflitto mondiale, il Teatro si presentava seriamente danneggiato. Negli anni 1951-53 l’Amministrazione comunale finanziò i nuovi ingenti lavori. Il palcoscenico fu, così, innalzato e ingrandito; furono costruiti due ballatoi, il primo come deposito, il secondo quale cabina per i comandi elettrici. Furono rifatti i camerini e gli impianti igienici, e fu rifatta la graticcia.

In anni più recenti, invece, TMA ha curato il progetto per tutte le poltrone del teatro.